Сюжет описывает приключения Героя и его друзей, которые отправляются в путь, чтобы разгадать загадки окружающих их родину островов. Отыскав древние руины, они переносятся в прошлое и на разных локациях сражаются с воцарившимся там злом. Игровая механика, по сравнению с предыдущими частями, не претерпела практически никаких изменений: сражения по-прежнему осуществляются в пошаговом режиме, во время сражений камера показывает происходящее от первого лица, сохранилась использованная ранее система классов персонажей. Локации и карта мира - впервые в серии трёхмерны, тогда как бои отображаются в виде привычной спрайтовой графики. Игрок имеет возможность ловить монстров, однако, в отличие от Dragon Quest V, они не принимают участия в сражениях.